Дэвис, сын дантиста Dr. Miles Dewey Davis Jr. и учительницы музыки Cleota Мае (Henry) Davis, рос в семье темнокожих представителей среднего класса в Сент-Луисе, куда семья переехала вскоре после его рождения. Он заинтересовался музыкой еще в детстве, а с 12 лет учился играть на трубе. Еще учась в high school, он играл в местных барах, и в 16 лет давал концерты уже за пределами города, где он жил. В 17 лет он стал членом группы "Eddie Randle's Blue Devils". Его звезда загорелась в 1944 году, когда он был приглашен в биг-бэнд Billy Eckstine'a, который гастролировал в Сент-Луисе. В бэнде играли тогда трубач Dizzy Gillespie и саксофонист Charlie Parker, создатели стиля бибоп, который отличался быстрыми и изобретательными сольными партиями, а также динамичными ритмическими вариациями. Удивительно, но Miles Davis очень органично вписался в их компанию, хотя его медленный, тягучий стиль так никогда и не смог конкурировать с такими скоростями. Однако бибоп был абсолютно новым стилем, и Miles Davis ничего другого не оставалось, как только его играть. Он делал это вплоть до отъезда со Среднего Запада в Нью-Йорк в сентябре 1944 г., чтобы учиться в Institute of Musical Art (известный более как Джульярд). Вскоре он уже играл в клубах с Паркером, а в 1945 году отказался от идеи получить академическое образование в пользу карьеры практикующего джазового музыканта. Он присоединился к ансамблю Benny Carter, с которым и сделал свои первые записи. В 1946- 1947 годах играл с Eckstine, в 1947-1948 годах — с Паркером. В 1947 году сделал первую запись как лидер группы, где с ним играли Паркер, пианист John Lewis, басист Nelson Boyd и ударник Max Roach. Летом 1948 года он организовал нонет с необычной духовой секцией. Кроме него самого, она включала альт и баритон-саксы, тромбон, валторну и тубу. В сентябре этот нонет играл две недели в Royal Roost в Нью-Йорке, опираясь на аранжировки Била Эванса. Заключив контракт с Capitol, в январе 1949 году этот нонет записал первую из трех сессий, поначалу не привлекшую широкого внимания. Однако странный, расслабленный звук ансамбля, где играли Kai Winding, Lee Konitz, Gerry Mulligan, John Lewis, J J. Johnson и Kenny Clarke, оказал большое воздействие на развитие кул-джаза на Западном Побережье. В феврале 1957 г. Blue Note свела все эти записи в диск, изданный под названием "Birth of the Cool".
В 1949 году Miles Davis организовал совместно с пианистом Tadd Dameron новый коллектив, выступивший на фестивале в Париже в мае того же года. Творческий прогресс трубача был сильно замедлен пристрастием к героину, особенно сильным в начале 50-х годов. После серии спорадических записей и выступлений, в январе 1951 года он начал более стабильную работу на лэйбле Prestige, продолжавшуюся несколько лет. Сильное впечатление произвело его исполнение "Round Midnight" на Newport Jazz Festival в июле 1955 года. Последовавший престижный контракт с Columbia заставил Miles Davis собрать новый бэнд, на этот раз квинтет, с саксофонистом John Coltrane, пианистом Red Garland, басистом Paul Chambers и ударником Philly Joe Jones. Весь год Miles Davis пришлось много работать по обоим контрактам, в результате чего появились "The New Miles Davis Quintet", "Cookin", "Workin"', "Relaxin" и "Steamin''. В мае 1957 года Miles Davis вновь сотрудничает с Билом Эвансом на своем втором диске для Columbia, Miles Ahead. Он играет здесь на флюгепьгорне, развивая идеи "Birth of the Cool" в почти академическом ключе. Изданный в 1958 году, этот альбом позже вошел в Grammy Hall of Fame. В декабре 1957 году Miles Davis вновь в Париже, где он записывает музыку для фильма Луи Маля "L'Ascenseur pour I'Echafaud" ("Лифт на эшафот"). Jazz Track, альбом с музыкой к этому фильму, принес ему в 1960 году номинации на Грэмми за лучшее джазовое выступление, лучшее соло и лучшее комбо